Reofitismo : desde a taxonomia aos mecanismos regulatórios

Abstract

Reófitas constituem um grupo biológico de plantas tolerantes a inundação que na natureza são confinadas a leitos de rios e córregos de água corrente e são submetidas a inundações periódicas ao longo do ano. O reofitismo está presente tanto em plantas avasculares (hepáticas, antóceros e musgos), quanto em plantas vasculares (pteridófitas, licófitas, gimnospermas e angiospermas). O livro Rheophytes of the world, juntamente com o seu complemento, publicados em 1981 e 1987, respectivamente, constituem as referências mundiais sobre o reofitismo em plantas. Embora mais de 35 anos tenham-se passado desde da publicação do primeiro censo de reófitas, nenhum pesquisador atualizou o número de táxons desse grupo biológico em plantas com sementes e/ou compilou dados sobre essas espécies a partir da literatura. Além disso, havia falta de uma caracterização morfológica, bioquímica, e molecular em resposta a inundação em espécies reófitas na literatura publicada. No primeiro artigo dessa tese (Capítulo II), revisamos os principais tópicos associados ao reofitismo, incluindo características morfológicas, estudos genéticos, distribuição geográfica, conservação e aspectos evolutivos. Além disso, atualizamos o checklist global de reófitas, considerando os dois grupos de plantas com semente (gimnospermas e angiospermas). E por fim, demonstramos a distribuição do reofitismo na filogenia das angiospermas e estimamos a distribuição geográfica e a riqueza de táxons selecionados no mapa mundial pela primeira vez. Compilamos um conjunto de dados composto por 1368 táxons (incluindo reófitas obrigatórias, facultativas e não classificadas) distribuídos em 114 famílias e 508 gêneros em angiospermas e quatro táxons em gimnospermas (família Podocarpaceae). Das 114 famílias plotadas na filogenia das angiospermas, pelo menos 80 possuem reófitas obrigatórias. A distribuição geográfica das reófitas em plantas com flores, conforme o esperado com base no primeiro censo desse grupo biológico, está principalmente localizada nas regiões tropicais e subtropicais. Uma alta riqueza de táxons reofíticos foi encontrada principalmente no sul do México, sul da China, Ilha do Bornéu e norte e leste da Austrália. Em contraste, a distribuição geográfica de reófitas em gimnospermas está restrita à Nova Caledônia e à Tasmânia. No segundo artigo dessa tese (Capítulo III), caracterizamos aspectos morfológicos, bioquímicos e expressão gênica de Dyckia brevifolia, uma reófita ameaçada de extinção e nativa do Brasil. Plântulas dessa bromélia foram expostas a submersão completa e recuperação em dois intervalos de tempo: um estresse curto (10 dias de submersão completa com 5 dias de recuperação), e um estresse longo (30 dias de submersão completa com 15 dias de recuperação). Dyckia brevifolia demonstrou ter adaptações importantes à tolerância à inundação, que incluem estratégia quiescente que restringe o cresci mento debaixo d’água, conservação do conteúdo de clorofilas, carotenóides e proteínas durante a submersão, restrição do catabolismo de carboidratos (principalmente amido) e um eficiente sistema de desintoxicação de espécies reativas de oxigênio (ROS), principalmente para o peróxido de hidrogênio (H2O2) quando completamente submersa. Durante o período de recuperação após a reexposição à atmosfera, a espécie também exibe características adaptativas importantes, como manutenção da turgidez das rosetas, retomada do crescimento rápido, recuperação total de açúcares solúveis, aumento do conteúdo de clorofilas e carotenóides e capacidade ativa de mitigar ROS nos primeiros quinze dias após a reoxigenação. Tomados em conjunto, esses resultados demonstram que as plântulas dessa bromélia apresentam importantes adaptações ao estresse de inundação e são bem adaptadas ao ambiente reofítico.

The term rheophyte describes a biological group of flood-tolerant plants confined to the beds of swift-running streams and rivers in nature and grow up to flood-level, but not beyond the reach of regularly occurring flash floods. Rheophytism occurs in non-vascular (liverworts, hornworts, and mosses) and vascular plants (ferns, lycophytes, gymnosperms, and angiosperms). The book Rheophytes of the world, together with its complement, published in 1981 and 1987, respectively, constitute the world references on rheophytism in plants. Although more than 35 years have passed since the publication of the first census of rheophytes, no researcher has attempted to update the number of taxa of this biological group in seed plants and/or have tried to compile data about these species from literature. Additionally, the published literature showed a lack of a morphological, biochemical, and molecular characterization in response to flooding in rheophytic species. In the first article of this thesis (Chapter II), we review the main topics associated with rheophytism, including morphological characteristics, genetic studies, geographic distribution, conservation, and evolutionary aspects. In addition, we updated the global rheophyte checklist, considering the two groups of seed plants (gymnosperms and angiosperms). Finally, we demonstrate the distribution of rheophytism in the angiosperms phylogeny and estimated the geographic distribution and richness of selected taxa on the world map for the first time. We compiled a dataset composed of 1,368 taxa (obligate, facultative, and unclassified rheophytes) distributed in 114 families and 508 genera in angiosperms and four taxa in gymnosperms (Podocarpaceae family). Of the 114 families plotted in the angiosperm phylogeny, at least 80 have obligate rheophytes. As expected, based on the first census of this biological group, the geographic distribution of rheophytes in flowering plants is mainly in the tropical and subtropical regions.The high richness of rheophytic taxa was primarily found in southern Mexico, southern China, Borneo, and northern and eastern Australia. In contrast, the geographic distribution of rheophytes in gymnosperms is restricted to New Caledonia and Tasmania. In the second article of this thesis (Chapter III), we characterize morphological, biochemical, and gene expression aspects of Dyckia brevifolia, an endangered rheophyte native to Brazil. Seedlings of this bromeliad were exposed to complete submergence and recovery in two-time frames: short-term submergence stress (10 days of complete submergence with five days of recovery) and long-term submergence stress (30 days of complete submergence with 15 days of recovery). Dyckia brevifolia has shown important adaptations to flooding tolerance, which include a quiescent strategy that consists of decreased shoot elongation underwater, conservation of chlorophyll, carotenoid and protein con tent during submergence, restriction of carbohydrate catabolism (mainly starch), and an efficient reactive oxygen species (ROS) detoxification system, mainly for hydrogen peroxide (H2O2) when completely submerged. During the recovery period after de-submergence, the species also displays key adaptive features, such as maintaining rosette turbidity, fast-growth resumption, total recovery of soluble sugars, increased chlorophyll and carotenoid content, and active capacity to mitigate ROS in the first fifteen days after reoxygenation. Taken together, these results demonstrate that the seedlings of this bromeliad show important adaptations to flooding stress and are well adapted to the rheophytic environment.