Filogeografia de três espécies de Liolaemus do grupo Boulengeri, subgrupo "wiegmannii" : L. occipitalis, L. arambarensis e L. wiegmannii

Abstract

O gênero Liolaemus, juntamente com Phymaturus e Ctenoblepharys, pertence à família Liolaemidae, e estende-se desde a costa central do Peru em direção ao sul através da Bolívia, Paraguai, Chile, e Argentina, atingindo a costa atlântica do Uruguai, e sul e sudeste do Brasil. As espécies Liolaemus arambarensis, L. occipitalis e L. wiegmannii pertencem ao grupo wiegmannii, e tem em comum o fato de ocorrerem na Costa Atlântica do sul da América do Sul, uma unidade geológica recente cuja formação pode ter influenciado a história evolutiva destas espécies. Também em comum, têm o fato de estarem ameaçadas devido à degradação ambiental de grande parte de suas áreas de ocorrência, em função, principalmente, de atividades antrópicas. O principal objetivo desta tese foi o de caracterizar as espécies Liolaemus arambarensis, L. occipitalis e L. wiegmannii no que se refere à variabilidade genética e diferenciação geográfica (padrões filogeográficos) através da utilização de dois marcadores moleculares mitocondriais: Citocromo b (Cytb) e Citocromo C Oxidase Subunidade 1 (COI). Também se objetivou examinar a concordância entre os padrões filogeográficos encontrados e a formação geológica das respectivas áreas de ocorrência de cada uma das espécies, bem como ampliar o conhecimento sobre elas e corroborar com possíveis estratégias de preservação. Nossos resultados demonstram a existência de uma estruturação filogenética dentro de cada uma das três espécies estudadas. Liolaemus occipitalis estrutura-se em quatro haploclados bem definidos, embora suas relações filogenéticas não possam ser inferidas com certeza. São dois clados ao sul do rio Mampituba, com claros sinais de expansão populacional, e dois ao norte do rio, sem os mesmos sinais de expansão. A evidência de expansão observada em um dos testes realizados (Bayesian Skyline Plot – BSP) data de ~40 mil anos (kya), e parece restrita às localidades de coleta no RS e Uruguai. Os clados do sul coexistem em grande parte da Planície Costeira do Rio Grande do Sul (PCRS), destacando-se as localidades da região central com uma grande variabilidade genética. Em relação aos clados ao norte do rio Mampituba, destaca-se o isolamento genético do clado presente na ilha de Santa Catarina, o qual pode ser considerado como uma importante fonte de diversidade genética para L. occipitalis. Também se verificou uma ausência de relação entre a estrutura populacional observada e as atuais barreiras geográficas da área de ocorrência da espécie, possivelmente devido à instabilidade natural da área. Para L. arambarensis verificou-se a inegável importância da localidade de Barra do Ribeiro em termos de conservação do pool gênico da espécie, bem como a hipótese de que esta seria a “população fonte” para a fundação das demais. Nossas estimativas sugerem que não há evidências de expansão populacional recente para a espécie. Para L. wiegmannii, nossos dados sustentam uma forte divergência entre uma linhagem filogenética argentina e uma uruguaia, separadas pelo rio da Prata, também existindo uma estruturação dentro do clado uruguaio considerando a localidade de Colonia (costa platense) e as três localidades da costa Atlântica. Nossos dados sugerem um sinal de expansão populacional recente para L. wiegmannii, mas não foi possível demonstrar se este sinal foi exclusivo para as localidades de coleta uruguaias ou argentinas. De acordo com nossas estimativas, o tempo até o ancestral comum mais recente (TMRCA) de cada uma das espécies, dos clados intra-específicos e das divergências entre as espécies cai no Pleistoceno. Observou-se que a separação das linhagens que deram origem a L. occipitalis e L. arambarensis teria ocorrido muito antes dos eventos climáticos pleistocênicos que originaram a Planície Costeira do Rio Grande do Sul (PCRS) (~400 kya), sugerindo que a linhagem que originou L. occipitalis seja muito mais antiga do que a unidade geomorfológica onde a maioria de suas populações é encontrada atualmente. A divergência entre seus clados, porém, ocorreu próximo do início da formação desta unidade geomorfológica, mas estas datas talvez indiquem o estabelecimento de populações geograficamente divergentes que sejam associadas ao início da formação e expansão da planície costeira. Para L. wiegmannii, a divergência de seus dois subclados (localidades da costa uruguaia e da Argentina) pode estar associada com a formação do sistema do rio da Prata. O tempo similar de expansão para L. occipitalis e L. wiegmannii (~40 kya) pode indicar que não somente a formação da PCRS foi importante na determinação do tamanho populacional, mas também os eventos climáticos que afetaram estes taxa podem ter desempenhado um importante papel na expansão populacional. Este modelo poderia explicar o intervalo existente entre o estabelecimento do terceiro ciclo deposicional (~120 kya) que implantou as restingas que delimitaram a Laguna dos Patos, e o sinal de expansão populacional que ocorreu somente ~40 kya. De forma geral, pode-se dizer que a variabilidade genética e a distribuição geográfica observadas entre as populações das três espécies foram moldadas em boa parte pela evolução geológica da área de ocorrência de cada uma delas, bem como pelas pressões antrópicas sofridas por estas. No entanto, essa mesma pressão antrópica que possivelmente ajudou a moldar o atual cenário genético das espécies está, sem dúvida, entre as principais causas do desaparecimento de muitas de suas populações.

The genera Liolaemus, Phymaturus and Ctenoblepharys belong to the family Liolaemidae, and is distributed from the central coast of Peru southward through Bolivia, Paraguay, Chile and Argentina, reaching the east coast of Uruguay and south and southeast Brazil. The species Liolaemus arambarensis, L. occipitalis and L. wiegmannii belong to the wiegmannii group, and have in common the occurrence in the Atlantic Coast of southern South America (even though L. wiegmannii has a more widespread distribution in Argentina), a recent geologic unit whose formation might have influenced the evolutionary history of these species. All three species are threatened due to environmental degradation of much of their occurrence area, due mainly to human activities. The main objective of this thesis was to characterize the species Liolaemus arambarensis, L. occipitalis and L. wiegmannii regarding the genetic variability and the geographic differentiation (phylogeographic patterns) using two mitochondrial markers: Cytochrome C Oxidase Subunit 1 (COI) and Cytochrome b (Cytb). It also aimed to examine the concordance between phylogeographic patterns found and the geological formation of the respective areas of occurrence of each species, as well as to increase the knowledge about it and corroborate with possible conservation strategies. Our results show the existence of a phylogenetic structure within each of the three species. For L. occipitalis our data reveal four distinct clades, and even though their phylogenetic relationship cannot be inferred with certainty, two of them are exclusive from the state of Santa Catarina, one being found in insular populations and the other in continental populations; one is restricted to the state of Rio Grande do Sul, and the other is more widespread, being found from the state of Santa Catarina to Uruguay. There is evidence of population expansion in L. occipitalis ~40 kya, however, the expansion seems to be restricted to populations from the state of Rio Grande do Sul and Uruguay, with populations from the state of Santa Catarina showing evidence of a constant population size. The southern clades coexist in much of the Coastal Plain of the state of Rio Grande do Sul (CPRS), highlighting the high genetic variability of populations from the central region. Regarding the clades from the north of the Mampituba river, it is noteworthy the genetic isolation of the clade on the island of Santa Catarina, which can be considered as an important source of genetic diversity for L. occipitalis. We also found a lack of relationship between the partitioning of the haplotype variability and extant geographical barriers between the population groups, possibly due to the natural instability of the occurrence region of the species. We found an undeniable importance of the L. arambarensis population from Barra do Ribeiro in terms of the preservation of the species’ gene pool, as well as the hypothesis that this population might be the "population-source" for the foundation of the others. Our estimates suggest that there is no evidence of recent population expansion for this species. Concerning L. wiegmannii, we found a strong genetic structure separating Argentinean and Uruguayan populations, corroborating the idea that the La Plata River is an effective barrier against the gene flow in this species. There was also some structure within Uruguay considering the population of Colonia, in the La Plata River coast, and the three populations from the Atlantic coast (Valizas, Costa Azul, La Paloma). Our data showed a signal of recent (~40 kya) population expansion for the whole species (considering the populations samples in this study), but our data could not show if this signal was exclusive from the Uruguayan or Argentinean population. Our estimates for the time to the most recent common ancestor (TMRCA) of species, intraspecific clades, and species divergence fall in the Pleistocene. We observed that the divergence between L. arambarensis and L. occipitalis is much older than the initial formation of the CPRS by 400 kya, suggesting that the lineage leading to L. occipitalis is much older than the geomorphological unit where it is mostly found nowadays. The divergence among clades within L. occipitalis (~335 kya) is close to the initial formation of the CPRS, however, it is possible that this date indicates the establishment of geographic divergent populations which could be associated with the initial formation and expansion of the CPRS. For L. wiegmannii, the divergence of its two subclades, which separate populations in coastal Uruguay from those in Argentina, may be associated with the formation of the La Plata River system. The similar expansion times for L. occipitalis and L. wiegmannii might indicate that not only the formation of the CPRS was important for determining population size, but also that climatic events affecting all these taxa may have played a role in population expansions. This model would explain the gap between the establishment of the third depositional cycle (~120 kya) which formed most of the sandbar closing the Patos lagoon, and the signal of population expansion which occur only by ~40kya. In general, we can say that the genetic variability and geographic distribution observed among populations of the three species were shaped mainly by geological evolution of the occurrence area of each of them, as well as by anthropogenic pressures suffered by them. However, this same human pressure that possibly helped shape the current genetic scenario of the species is undoubtedly among the main causes of the disappearance of many of its populations.